この建物は、長州藩の藩主毛利氏が参勤交代時の際に山口の本陣として使用した山口の豪商・安部家の離れで、市内を流れる一の坂川の流れをのぞむ河のほとりにあったので「枕流亭」と呼ばれました。
幕末、七卿落ち、蛤御門の戦などで薩摩藩と長州藩の間に大きな溝ができていましたが、土佐の坂本龍馬らの仲介によって、両藩連合の話し合いが進められました。
慶応３年（1867年）9月、薩摩の藩士、西郷隆盛、大久保利通、小松帯刀、大山格之介らが山口に来訪し、長州藩の木戸孝允、広沢真臣、伊藤博文、品川弥二郎らに迎えられました。薩長の藩士らは枕流亭の階上で薩長連合の密談をかさね、江戸幕府を倒すため連合討幕軍の結成を誓いました。
この枕流亭は、明治維新のあけぼのをつくった記念すべき建物です。枕流亭はその後２，３度の移築の後、昭和35年（1960年）に現在の場所に移されました。